Храм был оборудован в здании семинарии летом 1996 года.В сентябре 1996 года Святейший Алексий, Патриарх Московский и всея Руси, совершил в новооткрытом храме первый молебен и в благословение подарил храму две иконы: святителя Иннокентия с частицей мощей и икону святого апостола и евангелиста Иоанна Богослова. Храм освящен мтр. Иоанном Белгородским и Старооскольским в 1997 году. 1 мая 2010 года семинарский храм посетил Святейший Кирилл, Патриарх Московский и всея Руси. Святейший Патриарх Кирилл подарил храму семинарии икону святого равноапостольного Кирилла — просветителя славян.