Храм построен в 1670 г. думным дворянином И. И. Щепиновым (Тщепиновым). Из книг Патриаршего казенного приказа видно, что в 1723 г. храм перестраивался его внуком, кн. А. Ф. Вяземским. В 1860 г. устроили южный зимний придел Смоленской иконы Божией Матери. В 1901 г. по завещанию нерехтского купца И. И. Чиркова зимнюю часть храма перестроила вдова Пелагея Николаевна Чиркова. На ее средства были устроены северный зимний придел свт. Николая Чудотворца и Иоанна Милостивого и сторожка. В 1903 г. на ее же средства был перестроен алтарь летнего храма. В 1904—1909 гг. в Толпыгино приезжал Павел Флоренский со своим другом, сыном местного священника Сергеем Троицким. Они вместе обучались в Московской Духовной академии. П.Флоренский в 1912 году опубликовал сборник частушек, собрпанных им в окрестностях села Толпыгино. Храм никогда не закрывался.