Каменный храм в честь Благовещения Пресвятой Богородицы построен на северном склоне Соборной горы в 1779 году на средства купца Феодора Щедрина.
Храм сильно пострадал во время сражения за освобождение города в 1943 году. Полуразрушенные колокольня, трапезная, алтарная апсида разобраны в 1950-е годы. Во время работ, проведенных в 1980-е годы Смоленским специальным научно-реставрационным производственным управлением (ССНРПУ) Ассоциации «Росреставрация», восстановлены фасады и апсида.
В Благовещенском храме с 31 августа 1992 года по благословению митрополита Смоленского и Калининградского Кирилла размещалась Смоленская Православная гимназия №1, учрежденная указом по епархии. Первыми учениками гимназии стали воспитанники воскресной школы созданной в 1989 году при Успенском соборе.